Результаты исследования адаптивности фенов зубной системы на примере популяций европейской рыжей полевки (clethrionomys glareolus schreber)

В современных популяционно-морфологических исследованиях широко распространен фенетический подход. Одна из важнейших общебиологических задач, решаемых с помощью данного подхода — изучение действия естественного отбора. Влияние отбора прослеживается в случае существования четких клинальных изменений по встречаемости фенов — признаков-маркеров генотипа, также веским доказательством действия направляющего фактора эволюции является подтверждение адаптивного характера этих признаков (Яблоков, 1980).

При изучении вопросов микроэволюции удобными модельными объектами ввиду своей многочисленности, высокой плодовитости и быстрой смены поколений являются мелкие млекопитающие, грызуны в частности. В качестве фенов у млекопитающих часто используются структурные особенности черепа и зубной системы. Среди прочих проявлений полиморфизма черепа грызунов особое место занимает изменчивость рисунка жевательной поверхности коренных зубов, так как форма жевательной поверхности моляров, с одной стороны, находится под генным контролем (Steven, 1953; Zimmermann, 1956, 1958, 1959), а с другой, является признаком пищевой специализации (Воронцов, 1967). Установление адаптивности фенов зубной системы на популяционном уровне представляет интерес, поскольку может служить наглядной иллюстрацией действия естественного отбора и позволяет проследить «процесс становления» некоторых фенов видового масштаба, использующихся в систематике грызунов.

Исходя из выше изложенного, на примере европейской рыжей полевки (Clethrionomys glareolus Schreb.) — многочисленного и широко распространенного представителя лесных полевок на территории европейской части России — нами была проанализирована популяционная изменчивость полиморфических признаков зубной системы. В качестве материала использовались зверьки, отловленные в июне-июле 1999 г. в пяти административных районах Тверской области: Торопецком, Нелидовском, Зубцовском, Калининском и Лесном. Районы исследования в порядке их перечисления располагаются вдоль линии наибольшей протяженности области в направлении с юго-запада на северо-восток. В данном направлении наблюдаются изменения зимних температур, а также переход от зоны хвойно-широколиственных лесов к таежным. При выборе точек отлова мы кроме прочего учитывали возможность влияния биотопических особенностей на специфику кормовой базы разных популяций и, следовательно, на строение элементов зубной системы. Места обитания рыжих полевок, добытых в Торопецком, Нелидовском и Лесном районах, приурочены к коренным хвойным лесам, а зверьки из Зубцовского и Калининского районов отловлены в смешанных растительных ассоциациях.

При изучении строения моляров рыжей полевки за основу были взяты признаки и их вариации, предложенные Н. И. Лариной и И. В. Ереминой, а также морфотипы (фены) по И. В. Ереминой (Европейская рыжая полевка, 1981; Ларина, Еремина, 1988). Выделение фенов проводилось по рисункам, выполненным рисовальным аппаратом РА-6. Всего было выделено 296 вариаций 109 признаков элементов жевательной поверхности моляров. При сопоставлении фенофондов использовалось 113 вариаций 39 признаков, не подверженных возрастной изменчивости (Емельянова, 2005); для оценки уровня сходства популяций применялись показатель Животовского ® и критерий идентичности () (Животовский, 1979, 1980). Констатация достоверности различий между выборками происходила при р?0,05.

Высокий уровень различий фенофондов (р?0,001), полученный при сопоставлении серий рыжих полевок по суммарному показателю сходства для признаков всех шести коренных зубов, подтверждает их принадлежность к разным популяциям. Популяции из Торопецкого, Нелидовского, Зубцовского и Калининского районов были объединены в единый комплекс на основании сходства по совокупности признаков. При этом рыжие полевки из Торопецкого района более сходны со зверьками из ближайшего района — Нелидовского (r ср.=0,983), чем с сериями полевок из Зубцовского и Калининского районов (r ср.=0,975). Выборка из Нелидовского района в свою очередь более сходна с выборкой из Зубцовского района (r ср.=0,977). Минимальное значение показателя Животовского в этой группе популяций получено при сравнении серии из Калининского района с популяциями из Зубцовского и Нелидовского районов (r ср.=0,968). Популяция из Лесного района обладает своеобразным фенофондом, сохраняя общие черты строения моляров с сериями рыжих полевок, места обитания которых приурочены к сходным биотопам — хвойным лесам: при сопоставлении данной популяции с выборками из Торопецкого и Нелидовского районов были получены r ср.=0,963 и 0,966, а при сравнении с популяциями из Калининского и Зубцовского районов — 0,960 и 0,952 соответственно.

Известно, что использование суммарной характеристики какого-либо признака или группы признаков связано с феноменом потери части информации, а сравнение серий по частотам фенов может дать более детальную характеристику (Яблоков, 1980). Исходя из этого, при исследовании особенностей строения второго и третьего верхнечелюстных и первого нижнечелюстного моляров (М2, М3 и М1), на которые падает основная нагрузка при обработке пищи, кроме обобщенных суммарных показателей применялся анализ распределения частот отдельных вариаций признаков строения зубной системы. Особое внимание обращалось на встречаемость фенов, отражающих удлинение режущего края моляров, поскольку таковое считается приспособлением к потреблению грубых кормов (Воронцов, 1964; Большаков и др. 1980).

Обнаружены некоторые отличия строения моляров рыжих полевок, обитающих в хвойных лесах (серии из Торопецкого, Нелидовского и Лесного районов) от структурных особенностей коренных зубов полевок из смешанных лесов (серии из Зубцовского и Калининского районов). Так, угловатая форма передней непарной петли М2 (фен Palis5) Выделенные нами вариации не всегда соответствуют фенам, приведенным в «Каталоге основных вариаций краниологических признаков у грызунов» (Ларина, Еремина, 1988). более свойственна зверькам из Торопецкого, Нелидовского и Лесного районов — встречаемость 0,32, 0,27 и 0,30 соответственно. У рыжих полевок из Зубцовского и Калининского районов данный фен обнаружен с частотой 0,12 и 0,20 (рис. 1, А). Уровня достоверности достигает отличие популяции из Зубцовского района от популяций из Торопецкого и Нелидовского районов (р?0,05).

Задняя сторона паракона М2 с дополнительным эмалевым выступом (Pts4) наиболее обычна для рыжих полевок, обитающих в хвойных лесах: у зверьков из Торопецкого, Нелидовского и Лесного районов встречаемость фена соответственно 0,43, 0,23 и 0,17. У полевок из Зубцовского и Калининского районов доля моляров с этой вариацией — 0,05 и 0,12 (рис. 1, А). По данному признаку все популяции достоверно отличаются друг от друга, кроме популяций из Калининского и Лесного районов (р?0,05, 0,01, 0,001).

Ровная поверхность наружной поверхности талонуса (Fet1) является преобладающей вариацией в выборках из Зубцовского и Калининского районов — 0,47 и 0,48; в сериях полевок из Торопецкого, Лесного и Нелидовского районов её встречаемость гораздо ниже — 0,28, 0,23 и 0,22 соответственно (рис. 1, Б). Слабо выраженный изгиб наружной поверхности талонуса (Fet2) одинаково часто встречается у зверьков из Торопецкого и Лесного районов — 0,43. Доля этого фена у полевок из Нелидовского, Зубцовского и Калининского районов также примерно одинакова — 0,33, 0,33 и 0,30. В популяции из Нелидовского района обнаружена максимальная доля М3 с дополнительным эмалевым бугорком на наружной поверхности талонуса (Fet3) — 0,20, в Торопецком и Зубцовском районах встречаемость данной вариации соответственно 0,11 и 0,13, а в выборках из Лесного и Калининского районов — 0,10 и 0,06. М3 с дополнительным острым выходящим углом на наружной поверхности талонуса (Fet4) чаще всего отмечается у полевок из Нелидовского и Лесного районов — 0,25 и 0,23, реже встречается фен в Торопецком и Калининском районах — 0,18 и 0,16, и минимальная его доля найдена в выборке из Зубцовского района — 0,07. Отметим, что суммарная частота встречаемости вариаций, отражающих наибольшее усложнение (удлинение) эмалевого края наружной поверхности талонуса (сумма долей фенов Fet3и Fet4), максимальна у рыжих полевок из Нелидовского, Лесного и Торопецкого районов — 0,45, 0,33 и 0,29, и минимальна у зверьков из Калининского и Зубцовского районов — 0,22 и 0,20 (рис. 1, Б). Статистически подтверждается отличие по частоте встречаемости вариаций этого признака выборки из Зубцовского района от серий из Лесного, Нелидовского и Торопецкого районов, и различие серий из Нелидовского и Калининского районов (р?0,05, 0,01, 0,001).

При сравнении серий по частоте встречаемости морфотипов М3 обращалось внимание на степень их сложности. По данным, представленным в таблице, заметно, что у полевок из Торопецкого, Лесного и Нелидовского районов преобладают сложные фены e и f, суммарная встречаемость которых составляет 0,55, 0,54 и 0,42. В выборке из Калининского района примерно в равных долях представлены простые фены, средней и высокой степени сложности — 0,34, 0,30 и 0,36 соответственно. Серия из Зубцовского района характеризуется преобладанием моляров простого строения (0,44) и редкостью М3 со сложным рисунком жевательной поверхности (0,16) (табл.; рис. 2, А). Различия большинства выборок статистически достоверны и достигают высокого уровня значимости (р?0,01, 0,001).

При отнесении морфотипов М1 к группам «простых» или «сложных» мы встретились с определенными трудностями, так как варианты форм зубов не четко альтернативны, а связаны многочисленными переходами в непрерывный ряд. Так, примером такого ряда являются фены B, C и F, которые достаточно сложно отделить друг от друга. Учитывая особенности строения параконидного комплекса и количество выступающих углов на наружной и особенно — внутренней стороне зуба, по степени сложности морфотипы М1 были распределены следующим образом: к «простым» отнесены, А и В, к фенам средней степени сложности — C и F, «сложными» вариантами строения М1 приняты фены D и E.

А Б Рис. 1. Встречаемость некоторых фенов зубной системы в популяциях рыжей полевки Тверской области: А — доля фенов, отражающих удлинение режущего края М2; Б — доля фенов, отражающих популяционные особенности формы наружной поверхности талонуса М3. Обозначения районов: 1 — Калининский, 2 — Зубцовский, 3 — Торопецкий, 4 — Нелидовский, 5 — Лесной.

А Б Рис. 2. Доля морфотипов разной степени сложности в популяциях рыжей полевки Тверской области: А — доля морфотипов М3; Б — доля морфотипов М1. Обозначения районов см. рис. 1.

Таблица. Доля морфотипов разной степени сложности в популяциях рыжей полевки Тверской области.

При подобном разнесении фенов анализ особенностей строения М1 у зверьков из удаленных друг от друга районов Тверской области показывает, что в сериях рыжих полевок из Калининского и Зубцовского районов преобладают моляры с упрощенным строением параконидного отдела, доля которых составляет 0,24 и 0,22. У зверьков из Торопецкого, Нелидовского и Лесного районов фены, А и В встречаются редко — 0,11, 0,12 и 0,13 соответственно. При этом выборки из Торопецкого и Нелидовского районов характеризуются повышенным содержанием фенов средней сложности (C и F) — 0,56 и 0,50. Доля сложных фенов максимальна у полевок из Лесного района — 0,70 (табл.; рис. 2, Б). Статистически подтверждаются различия большинства выборок (р?0,01, 0,001), кроме серий из Нелидовского и Торопецкого районов, различия между которыми не достоверны.

Интересен факт наличия клинальной изменчивости формы внутренней поверхности передней непарной петли параконида: обнаружено увеличение встречаемости угла на внутренней поверхности непарной петли параконида в направлении с юго-запада на северо-восток области (Jli4). Доля этого фена в выборках из Торопецкого, Нелидовского, Зубцовского, Калининского и Лесного районов составляет 0,25, 0,36, 0,41, 0,45 и 0,51. В этом же направлении отмечается соответственное уменьшение суммарных долей вариаций, отражающих упрощенное строение рассматриваемого элемента жевательной поверхности М1 (Jli1, Jli2 и Jli3 — округлая, прямая и вогнутая форма). По данному признаку уровня достоверности достигает отличие полевок из Торопецкого района от зверьков из Нелидовского, Зубцовского и Лесного районов (р?0,05, 0,01).

В ранних исследованиях географической изменчивости состава и частоты встречаемости морфотипов М3 и М1 рыжей полевки было отмечено, что для популяций более специфичным является рисунок жевательной поверхности М1 (Европейская рыжая полевка, 1981). В свете этого особый интерес представляет определение уровня сходства рассматриваемых нами популяций по встречаемости морфотипов М1. Полученные данные свидетельствуют, что полевки из Лесного района наиболее сходны со зверьками из Нелидовского (r=0,88) и Торопецкого (r=0,82) районов. При сопоставлении с выборками из Калининского и Зубцовского районов получены показатели сходства r=0,77 и 0,72.

В целом по признакам, описывающим рисунок жевательной поверхности М1, все выборки достоверно отличаются друг от друга. Наиболее сходны между собой серии из Зубцовского, Нелидовского и Торопецкого районов (r=0,98 и 0,97). Рыжие полевки из Калининского района наиболее сходны со зверьками из Зубцовского района (r=0,96). Для выборки из Лесного района самые большие значения показателя сходства получены при сопоставлении с сериями из Нелидовского и Торопецкого районов (r=0,96 и 0,93), минимальные — при сравнении с сериями из Калининского и Зубцовского районов (r=0,92). Таким образом, подтверждается значительное сходство строения моляров рыжих полевок, обитающих в хвойных лесах — с одной стороны, и структурных особенностей коренных зубов полевок из смешанных лесов — с другой.

Из результатов анализа фенетических особенностей выборок рыжей полевки из разных точек Тверской области следует, что специфика строения некоторых элементов жевательной поверхности коренных зубов у данного вида обусловлена биотопическими особенностями местообитания. Обнаружено значительное сходство фенофондов у рыжих полевок, места обитания которых приурочены к хвойным лесам, находящимся в зоне елово-широколиственных и таежных лесов. В данных районах наблюдается увеличение складчатости боковых сторон коренных зубов, приводящее к удлинению их режущего края. Особенно ярко выражается эта закономерность в строении талонидного комплекса М3 и параконидного отдела М1. Наибольший уровень различий фенофондов получен при сравнении зверьков, обитающих в мелколиственных и смешанных лесах, где увеличена встречаемость моляров упрощенного строения, с рыжими полевками, отловленными в хвойных лесах.

Выявленная клинальная изменчивость некоторых вариаций формы внутренней поверхности передней непарной петли параконида в пределах исследованной области соответствует переходу от зоны хвойно-широколиственных лесов к таежным лесам и подтверждает адаптивный характер упомянутого признака.

Совокупность данных фактов свидетельствует о перспективности использования фенов зубной системы грызунов при изучении вопросов микроэволюции и адаптации.