Исследование изменений структуры митохондриального генома сахарной свеклы (Beta vulgaris L.) , ассоциированных с признаком цитоплазматической мужской стерильности

Любой компонент генетической информации эукариотической клетки (и ядерный, и цитоплазматический) может проявляться в фенотипе и подвергаться естественному отбору. Отличия в скорости и характере мутирования генома митохондрий от генома ядра совместно с независимым наследованием цитоплазматических факторов по материнской линии, а ядерных — через половое размножение по линиям обоих родителей, могут приводить к разнонаправленности селективных интересов компонентов генетической системы и, как следствие — дисбалансировке их взаимодействия. Подобную ситуацию принято обозначать ядерно-цитоплазматическим конфликтом. Такой конфликт чаще всего сказывается на системы детерминации пола, репродукции и распределения родительских ресурсов.

Большая часть данных, касающихся ядерно-цитоплазматических взаимоотношений у цветковых растений, связана с системой ген-цитоплазматической мужской стерильности (ЦМС), то есть феномена формирования пыльников с абортивной пыльцой, при сочетании особой S-цитоплазмы и ядерных генов закрепителей стерильности.

В настоящее время уже однозначно определено, что цитоплазматические детерминанты признака ЦМС у высших растений находятся в митохондриальном (мт-) геноме (Schnable and Wise, 1998). Как правило мт-геном S-типа цитоплазмы отличается от нормы множественными перестройками: дупликациями, делециями, инверсиями, инсерциями, в районах нескольких генов.

У сахарной свёклы (Beta vulgaris L.) ЦМС фенотип реализуется при сочетании S-типа цитоплазмы и рецессивных аллелей как минимум двух ядерных генов — восстановителей фертильности (Fr-fr) в гомозиготном состоянии. Геномы S-митохондрий характеризуются комплексом ЦМС-ассоциированных перестроек в районах генов: atpA, atp6, atp9, сох2, сохЗ, cob, nadl и rrn26. Такой набор множественных преобразований выявлен у всех независимо выделенных ЦМС-форм сахарной свеклы, что соответствует основному постулату концепции генетического контроля ЦМС: существование двух состояний цитоплазмы (N и S).

Какие именно изменения мт-генома при взаимодействии с ядерными генами определяют развитие признака ЦМС у этого вида растений, а также возможно ли получение растений с промежуточными состояниями мт-генома и как это отразится на экспрессии 6 признака мужской стерильности, остается не выясненым.

Целью настоящей работы являлось поиск у сахарной свеклы таких промежуточных состояний мт-генома, исследование их влияния на формирование признака летальности пыльцы, а также на выявление непосредственных молекулярных митохондриальных детерминант признака.

В конкретные задачи входило:

1. Разработать чувствительный метод детекции типа цитоплазмы сахарной свеклы.

2. Исследовать состояния митохондриального генома на генетических моделях:

— с нестабильным состоянием цитоплазмы — спонтанная конверсия N-цитоплазмы в S-тип при инбридинге;

— с нестабильным проявлением признака — реверсия фенотипа к норме у ЦМС-растений {Sfrjfrjfr^i).

3. С целью нахождения молекулярных митохондриальных детерминант признака ЦМС проанализировать структуру мт-геномов Nи S-типа сахарной свеклы в районах двух генов {cob и nadl), содержащих до сих пор не проанализированные перестройки.

1. Аульченко Ю. С., Вепрев С. Г., Аксенович Т. И. Изменение типа цитоплазмы у сахарной свеклы (Beta vulgaris L.) при инбриденге. 1. Сегрегационный анализ родос-ловной. // Генетика. — 1997. — Т.ЗЗ. — С.808−815.

2. Бузанов И. Ф. Биология и селекция сахарной свеклы. М.: Колос, 1968. 775 с.

3. Дикалова А. Э. Структурная организация митохондриального генома сахарной свеклы и ее особенности у растений с разными типами цитоплазм. Дис. канд. биол. наук. Новосибирск: ИЦиГ, 1993. 166 с.

4. Малецкий С. И. Варьирование цитоплазматически контролируемой стерильности пыльцы у сахарной свеклы (Beta vulgaris L.) и ее связь с гетероплазмией митохондрий в клетках. // Генетика. 1995. — Т.31. — С.1461−1467.

5. Малецкий С. И., Вепрев С. Г., Мглинец А. В., Шавруков Ю. Н. Частота встречаемости линий-закрепителей стерильности у сахарной свеклы. // Докл. АН СССР. -1988. Т.301. — С.1218−1221.

6. Малецкий С. И., Вепрев С. Г., Шавруков Ю. Н., Коновалов А. А., Малецкая Е. И., Ду-дарева Н.А., Мглинец А. В. Генетический контроль размножения сахарной свеклы. Новосибирск: Наука, 1991. 168 с.

7. Малецкий С. И., Левитес Е. В. Автои эписегрегация по репродуктивным признакам в агамоспермных потомствах свеклы (Beta vulgaris L.). // Генетика. 1999. — Т.35. -С.939−948.

8. Малецкий С. И., Малецкая Е. И. Самофертильность и агамоспермия у сахарной свеклы (Beta vulgaris L.). // Генетика. 1996. — Т.32. — С. 1643−1650.

9. Маниатис Т., Фрич Э., Сэмбрук Дж. Методы генетической инженерии. Молекулярное клонирование. М.: Мир, 1984, 480 с.

10. Минченко А. Г., Дударева Н. А. Митохондриальный геном. Новосибирск: Наука, 1990. 194с.

11. Abad A.R., Mehrtens B.J., Mackenzie S.A. Specific expression in reproductive tissues and fate of a mitochondrial sterility-associated protein in cytoplasmic male-sterile bean. // Plant Cell. 1995. — V.7. — P.271−285.

12. Albert В., Godelle В., Atlan A., De Paepe R., Gouyon P.H. Dynamics of plant mitochondrial genome: Model of a threelevel selection process. // Genetics. 1996. — Y.144. -P.369−382.

13. Andre C., Levy A., Valbot V. Small repeated sequences and the structure of plant mitochondrial genome. // Trends In Genet. 1992. — V.8. — P. 128−130.

14. Atlan A., Couvet D. A model simulating the dynamics of plant mitochondrial genomes. // Genetics. 1993. — V.135. P.213−222.

15. Backert S. Strand switching during rolling circle replication of plasmid-like DNA circles in the mitochondria of the higher plant Chenopodium album (L.). // Plasmid. 2000. -V.43. — P. 166−170.

16. Backert S., Dorfel P., Borner T. Investigation of plant organellar DNAs by pulsed-field gel electrophoresis. // Curr. Genet. 1995. — V.28. — P.390−399.

17. Backert S., Dorfel P., Lurz R., Borner T. Rolling-circle replication of mitochondrial DNA in the higher plant Chenopodium album (L.). // Mol. Cell. Biol. 1996. — V.16. — P.6285−6294.

18. Backert S., Nielsen B.L., Borner T. The mystery of the rings: structure and replication of mitochondrial genomes from higher plants. // Trends in Plant Sci. 1997. — V.2. — P.447−483.

19. Backert S., Lurz R., Oyarzabal O.A., Borner T. High content, size and distribution of single-stranded DNA in the mitochondria of Chenopodium album (L.). // Plant Mol. Biol. 1997. — V.33. — P.1037−1050.

20. Bailey-Serres G., Leroy P., Jones S.S., Wahleithner J.A., Wolstenholme D.R. Size distributions of circular molecules in plant mitochondrial DNAs. // Curr. Genet. 1987. -V.12. — P.49−53.

21. Bellaoui M., Grelon M., Pelletier G., Budar F. The restorer Rfo gene acts post-translationally on the stability of the ORF138 Ogura CMS-associated protein in reproductive tissues of rapeseed cybrids. // Plant Mol. Biol. 1999. — V.40. — P.893−902.

22. Bellaoui M., Pelletier G., Budar F. The steady-state level of mRNA from the Ogura cytoplasmic male sterility in Brassica cybrids is determined post-transcriptionally by its 3' region. // EMBO J. 1997. — V.16. — P.5057−5068.

23. Bendich A.J. Plant mitochondrial DNA: unusual variation on a common theme. // In: Genetic flux in plants, Hohn В., Dennis E.S. (eds) Springer-Verlag, Wien, 1985, pp.111 138.

24. Bendich A.J. Reaching for the ring: the study of mitochondrial genome structure. // Curr. Genet. 1993. — V.24. — P.279−290.

25. Bendich A J., Smith S.B. Moving pictures and pulsed-field gel electrophoresis show linear DNA molecules from chloroplasts and mitochondria. // Curr. Genet. 1990. — V.17. -P.421−425.

26. Bergman P., Edqvist J., Farbos I., Glimelius K. Male-sterile tobacco displays abnormal mitochondrial atpl transcript accumulation and reduced floral ATP/ADP ratio. // Plant Mol. Biol. 2000. — V.42. — P.531−544.

27. Binder S., Brennicke A. A tRNA gene transcription initiation site is similar to mRNA and rRNA promoters in plant mitochondria. //Nucl. Acids Res. -1991. V.21. — P.5012−5019.

28. Binder S., Hatzack F., Brennicke A. A novel pea mitochondrial in vitro transcription system recognizes homologous and heterologous mRNA and tRNA promotores. // J. Biol. Chem. 1995. — V.270. — P.22 182−22 189.

29. Binder S., Marchfelder A., Brennicke A. Regulation of gene expression in plant mitochondria. // Plant Mol. Biol. 1996. — V.32. — P.303−314.

30. Blanc V., Jordana X., Litvak S., Araya A. Control of gene expression by base deamina-tion: the case of RNA editing in wheat mitochondria. // Biochimie 1996. — V.78. -P.511−517.

31. Boutry M., Briquet M. Mitochondrial modifications associated with the cytoplasmic male sterility in Faba beans. // Eur. J. Biochem. 1982. — V.127. — P.129−135.

32. Brears Т., Lonsdale D.M. The sugar beet mitochondrial genome: a complex organisation generated by homologous recombination. // Mol. Gen. Genet. 1988. — V.214. — P.514−522.

33. Brennicke A., Grohmann L., Hiesel R., Knoop V., Schuster W. The mitochondrial genome on its way to the nucleus: different stages of gene transfer in higher plants. // FEBS Lett. 1993. — V.325. — P. 140−145.

34. Brennicke A., Zabaleta E., Dombrowski S., Hoffmann M., Binder S. Transcription signals of mitochondrial and nuclear genes for mitochondrial proteins in dicot plants. // J. Hered. 1999. — V.90. — P.345−350.

35. Brown G.G. Unique aspects of cytoplasmic male sterility and fertility restoration in Brassica napus. // J. Hered. 1999. — V.90. — P.351−356.

36. Brown G.G., Zhang M. Mitochondrial plasmids: DNA and RNA. // In: The Molecular Biology of Plant mitochondria, Levings C.S. Ill and Vasil I.K. (eds) Kluwer, 1995, pp.61−91.

37. Caoile A.G.F.S., Stern D. A conserved core element is functionally important for maize mitochondrial promoter activity in vitro. // Nucl. Acids Res. 1997. — V.25. — P.4055−4060.

38. Chang C.-C., Sheen J., Bligny M., Niwa Y., Lerbs-Mache S., Stern D.B. Functional analysis of two maize cDNA encoding T7-like RNA polymerases. // The Plant Cell -1999.-V.11.-P.911−926.

39. Chang T.L., Stoike L.L., Zarka D" Schewe G" Chiu W.L., Jarrell D. C, Sears B.B. Characterization of primary lesions caused by the plastome mutator of Oenothera. // Curr. Genet. 1996. — V.30. — P.522−530.

40. Chanut F.A., Grabau E.A., Gesteland R.F. Complex organization of the soybean mitochondrial genome: recombination repeats and multiple transcripts at the atpA loci. // Curr. Genet. 1993. — V.23. — P.234−247.

41. Chen Z., Muthukrishnan S., Liang G.H., Schertz K.F., Hart G.E. A chloroplast deletion located in RNA polymerase gene rpoC2 in CMS lines of sorghum. // Mol. Gen. Genet. -1993. V.236.-P.251−259.

42. Cho Y., Qiu Y.-L., Kuhlman P., Palmer J.D. Explosive invasion of plant mitochondria by a group I intron. // Proc. Natl. Acad. Sci. USA 1998. — V95. — P. 14 244−14 249.

43. Chuang C., Chen A., Chao C. Growth of E. coli at low temperature dramatically increases the transformation frequency by electroporation. // Nucl. Acids Res. 1995. — V.23. -P.1641−1642.

44. Conley C.A., Hanson M.R. How do alterations in plant mitochondrial genomes disrupt pollen development? // J. Bioenerg. Biomembr. 1995. — Y.27. — P.447−457.

45. Cui X., Wise R.P., Schnable P. S. The rf2 nuclear restorer gene of male-sterile T-cytoplasm maiz. // Science 1996. — V.272. -14 334−1336.

46. Dale R.M.K., Duesing J.H., Keen D. Supercoiled mitochondrial DNAs from plant tissue culture cells. // Nucl. Acids Res. -1981. V.9. — P.4583−4593.

47. Dombrowski S., Brennicke A., Binder S. З'-Inverted repeats in plant mitochondrial mRNAs are processing signals rather than transcription terminators. // EMBO J. 1997. -V.16. — P.5069−5076.

48. Dombrowski S., Hoffmann M., Guha C., Binder S. Continuous primary sequence requirements in the 18-nucleotide promoter of dicot plant mitochondria. // J. Biol. Chem. -1999. V.274. — P. 10 094−10 099.

49. Dorfel P., Weihe A., Knosche R., Borner T. Mitochondrial DNA of Chenopodium album L.: a comparison of leaves and suspension cultures. 7/ Curr. Genet. 1989. — Y.16. -P.375−380.

50. Duchenne M., Lejeune В., Fouillard P., Quetier F. Comparison of the organization and expression of mtDNA of fertile and malesterile sugar beet varieties (Beta vulgaris L.). // Theor. Appl. Genet. 1989. — V.78. — P.633−640.

51. Dudareva N.A., Kiseleva E.V., Boyarintseva A.E., Maystrenko A.G., Khristolyubova N. В., Salganik R. I. Structure of the mitochondrial genome of Beta vulgaris L. // Theor. Appl. Genet. 1988. — V.76. — P.753−759.

52. Fey J., Marechal-Drouard L. Compilation and analysis of plant mitochondrial promoter sequences: an illustration of a divergent evolution between monocot and dicot mitochondria. // Biochem. Biophys. Res. Communication 1999. — V.256. — P.409−414.

53. Flamand M.-C., Due G., Goblet J.-P., Hong L., Louis O., Briquet M., Boutry M. Variant mitochondrial plasmids of broad bean arose by recombination and are controlled by the nuclear genome. // Nucl. Acids Res. 1993. — V.21. — P.5468−5473.

54. Gagliardi D., Leaver C.J. Polyadenylation accelerates the degradation of the mitochondrial mRNA associated with cytoplasmic male sterility in sunflower. // EMBO J. 1999. -V.18. — P.3757−3766.

55. Giege P., Konthur Z., Walter G., Brennicke A. An ordered Arabidopsis thaliana mitochondrial cDNA library on high-density filters allows rapid systematic analysis of plant gene expression: a pilot study. // Plant J. 1998. — V.15. — P.721−726.

56. Giege P., Knoop V., Brennicke A. Complex II subunit 4 (sdh4) homologous sequences in plant mitochondrial genomes. // Curr. Genet. 1998. — V.34. — P.313−317.

57. Giege P., Brennicke A. RNA editing in Arabidopsis mitochondria effects 441 С to U changes in ORFs. // Proc. Natl. Acad. Sci. USA 1999. — V.96. — P.15 324−15 329.

58. Giege P., Hoffmann M., Binder S., Brennicke A. RNA degradation buffers asymmetries of transcription in Arabidopsis mitochondria. // EMBO Reports 2000 — V. 1. — P. 164−170.

59. Gray M.W. Mass migration of a group I intron: Promiscuity on a grand scale. // Proc. Natl. Acad. Sci. USA 1998. — V.95. — P.14 003−14 005.

60. Gray M.W., Hanic-Joyce P.J., Covello P. S. Transcription, processing and editing in plant mitochondria. // Annu Rev Plant Physiol Plant Mol Biol 1992. — V.43. — P.145−175.

61. Gray M.W., Spencer D.F. Wheat mitochondrial DNA encodes a eubacteria-like initiator methionine transfer RNA. // FEBS Lett. 1983. — V. 161. — P.323−327.

62. Grelon M., Budar F., Bonhomme S., Pelletier G. Ogura cytoplasmic male-sterility (CMS)-associated orfl38 is translated into a mitochondrial membrane plypeptide in male-sterile Brassica cybrids. // Mol. Gen. Genet. 1994. — V.243. — P.540−547.

63. Grosskopf D., Mulligan R.M. Developmentaland tissue-specificity of RNA editing in mitochondria of suspension-cultured maize cells and seedlings. // Curr. Genet. 1996. -V.29. — P.556−563.

64. Hakansson G., Glimelius K. Extensive nuclear influence on mitochondrial transcription and genome structure in male-fertile and male-sterile alloplasmic Nicotiana materials. // Mol. Gen. Genet. 1991. — V.229. — P.380−388.

65. Hallden Т., Bryngelsson Т., Bosemark N.O. Two new types of cytoplasmic male sterility found in wild Beta beets. // Theor. Appl. Genet. 1988. — V.75. — P.561−568.

66. Hallden C., Lind C., Bryngelsson T. Minicircle variation in Beta mitochondrial DNA. // Theor. Appl. Genet. 1989. — V.77. — P.337- 342.

67. Hanic-Joyce P.J., Gray M.W. Accurate transcription of a plant mitochondrial gene in vitro. // Mol. Cell. Biol. -1991. V. l 1. — P.2035;2039.

68. Hanson M.R. Plant mitochondrial mutations and male sterility. // Annu. Rev. Genet. -1991, — V.25.-P.461- 486.

69. Hanson M.R., Conde M.F. Fanctioning and variation of cytoplasmic genomes: Lesson from cytoplamic-nuclear interactions affecting male fertility in plants. // Intern. Rev. Cytol. 1985. — V.94. — P.213−267.

70. Hanson M.R., Wilson R.K., Bentolila S., Kohler R.H., Chen H.-C. Mitochondrial gene organization and expression in petunia male fertile and sterile plants. // J. Hered. 1999. -V.90. — P.362−368.

71. Hatzack F., Dombrowski S., Brennicke A., Binder S. Characterization of DNA-binding proteins from pea mitochondria. // Plant Physiol. 1998. — V. l 16. — P.519−527.

72. He S., Abad A.R., Gelvin S.B., Mackenzie S.A. A cytoplasmic male sterility-associated mitochondrial protein causes pollen disruption in transgenic tobacco. // Proc. Natl. Acad. Sci. USA 1996. — V.93. — P. l 1763−11 768.

73. He S., Lyznik A., Mackenzie S. Pollen fertility restoration by nuclear gene Fr in CMS bean: nuclear-directed alteration of a mitochondrial population. // Genetics 1995. -V.139. — P.955−962.

74. Hedtke В., Borner Т., Weihe A. Mitochondrial and chloroplast phage-type RNA polymerases in Arabidopsis. // Science 1997. — V.277. — P.809−811.

75. Hedtke В., Borner Т., Weihe A. One RNA polymerase serving two genomes. // EMBO Reports 2000. — V.l. — P.435−440.

76. Hernould M., Suharsono, Zabaleta E., Carde J.P., Litvak S., Araya A., Mouras A. Impairment of tapetum and mitochondria in engineered male-sterile tobacco plants. // Plant Mol. Biol. 1998. — V.36. — P.499−508.

77. Hiesel R., von Haeseler A., Brennicke A. Plant mitochondrial nucleic acid sequences as a tool for phylogenetic analysis. //Proc. Natl. Acad. Sci. USA 1994. — V.91. — P.634- 637.

78. Hirai A., Nakazono M. Six percent of the mitochondrial genome in rice came from chlo-roplast DNA. // Plant Mol. Biol. Reporter 1993. — V. l 1. — P.98−100.

79. Iwabuchi M., Kyozuka J., Shimamoto K. Processing followed by complete editing of an altered mitochondrial atp6 RNA restores fertility of cytoplasmic male sterile rice. // EMBO J. 1993. — V.12. — P.1437−1446.

80. Janska H., Sarria R., Woloszynska M., Arrieta-Montiel M., Mackenzie S.A. Stoichiometric shifts in the common bean mitochondrial genome leading to male sterility and spontaneous reversion to fertility. // The Plant Cell 1998. — V. l0. — P. l 163−1180.

81. Kanazawa A., Tsutsumi N., Hirai A. Reversible changes in the composition of the population of mtDNAs during differentiation and regeneration in tobacco. // Genetics 1994. -V.138. — P.865−870.

82. Kaul M.L.H. Male sterility in higher plants. Monographs on Theoretical and Applied Genetics. Berlin et al.: Springer-Verlag, 1988, 1005 p.

83. Kinoshita T. Genetical studies on cytoplasmic male sterility of sugar beets (Beta vulgaris L.) and its related species. // J. Fac. Agric. Hokkaido Univ. -1971. V.56. — P.435−441.

84. Kitashiba H., Kitazawa E., Kishitani S., Toriyama K. Partial male sterility in transgenic tobacco carrying an antisens gene for alternative oxidase under the control of a tapetum-specific promoter. // Mol. Breeding 1999. — V.5. — P.209−218.

85. Kool A.I., de Haas I.M., Mol I.N.M., van Marrewijk G.A.M. Isolation and physico-chemical characterization of mitochondrial DNA from cultured cells of Petunia hybrida. // Theor. Appl. Genet. 1985. — V.69. — P.223−233.

86. Krishnasamy S., Makaroff C.A. Characterization of the radish mitochondrial orfB locus: possible relationship with male sterility in Ogura radish. // Curr. Genet. 1993. -V.24. — P.156−163.

87. Kubo Т., Mikami T. A duplicated sequence in sugarbeet mitochondrial transcripts is differentially edited: analysis of orfB and its derivative orf324 mRNAs. // Biochim. Bio-phys. Acta 1996. — V.1307. — P.259−262.

88. Kubo Т., Nishizawa S., Mikami T. Alteration in organization and transcription of the mitochondrial genome of cytoplasmic male sterile sugar beet (Beta vulgaris L.). // Mol. Gen. Genet. 1999. — V.262. — P.283−290.

89. Kubo Т., Nishizawa S., Sugawara A., Itchoda N., Estiati A., Mikami T. The complete nucleotide sequence of the mitochondrial genome of sugar beet (Beta vulgaris L.) reveals a novel gene for tRNAcys (GCA). // Nucl. Acids Res. 2000. — V.28. — P.2571−2576.

90. Kubo Т., Satoh Y., Muro Т., Kinoshita Т., Mikami T. Physical and gene organization of mitochondrial DNA from the fertile cytoplasm of sugarbeet (Beta vulgaris L.). // Curr. Genet. 1995. — V.28. — P.235−241.

91. Kubo Т., Mikami T. A duplicated sequence in sugarbeet mitochondrial transcripts is differentially edited: analysis of orfB and its derivative orf324 mRNAs. // Biochim. Bio-phys. Acta 1996. — V.1307. — P.259−262.

92. Kuhn J., Tengler U., Binder S. Transcript lifetime is balanced between stabilizing stem-loop structures and degradation-promoting polyadenylation in plant mitochondria. // Mol. Cell. Biol. 2001. — V.21. — P.731−742.

93. Kunzmann A., Brennicke A., Marchfelder A. 5' end maturation and RNA editing have to precede tRNA 3' processing in plant mitochondria. // Proc. Natl. Acad. Sci. USA -1998.-V.95.-P.108−113.

94. Kuranouchi Т., Kawaguchi К., Tanaka M. Male sterility in sugar beet induced by cooling treatment and its application to cross-pollination for breeding. // Breeding Science 2000. — V.50. — P.283−289.

95. Landgren M., Zetterstrand M., Sundberg E., Glimelius K. Alloplasmic male-sterile Brassica lines containing B. tournefortii mitochondria express an ORE 3' of the atp6 gene and a 32 kDa protein. // Plant Mol. Biol. 1996. — V.32. — P.879−890.

96. Lee S., Warmke H.E. Organelle size and number in fertile and T-cytoplasmic male-sterile corn. // Am. J. Bot. 1979. — V.66. — P.141−148.

97. Levings C.S. The plant mitochondrial genome and its mutants. // Cell 1983. — V.32. -P.659−661.

98. Levy A.A., Andre C.P., Walbot V. Analysis of a 120-kilobase mitochondrial chromosome in maize. // Genetics -1991. V.128. — P.417−424.

99. Liu A.W., Narayanan K.K., Andre C.P., Kaleikau E.K., Walbot V. Co-transcription of orf25 and coxIII in rice mitochondria. // Curr. Genet. 1992. — V.21. — P.507−513.

100. Lonsdale D.M. A rview of the structure and organization of the mitochondrial genome of higher plants. // Plant. Mol. Biol. 1984. — V.3. — P.201−206.

101. Lorenz M., Weihe A., Borner T. Cloning and sequencing of RAPD fragments amplified from mitochondrial DNA of male-sterile and male-fertile cytoplasm of sugar beet (Beta vulgaris L.). // Theor. Appl. Genet. 1997. — V.94. — P.273−278.

102. Lu B.W., Hanson M.R. A single nuclear gene specifies the abundance and extent of RNA editing of a plant mitochondrial trnscript. // Nucl. Acids Res. 1992. — V.20. -P.5699−5703.

103. Mackenzie S., Mcintosh L. Higher plant mitochondria. // The Plant Cell 1999. -V.ll. -P.571−585.

104. Maier R.M., Zeltz P., Kossel H., Bonnard G., Gualberto J.M., Grienenderger J.M. RNA editing in plant mitochondria and chloroplasts. // Plant Mol. Biol. 1996. — V.32. -P.343−365.

105. Makaroff C.A., Apel I.J., Palmer J.D. The aip6 coding region has been disrupted and a novel reading frame generated in the mitochondrial genome of cytoplasmic male-sterile radish. //J. Biol. Chem. 1989. — V.264. — P. l 1706−11 713.

106. Malek 0., Brennicke A., Knoop V. Evolution of trans-splicing plant mitochondrial introns in pre-Permian times. // Proc. Natl. Acad. Sci. USA 1997. — V.94. — P.553−558.

107. Maloney A.P., Traynor P.L., Levings C.S. Ill, Walbot V. Identification in maize mitochondrial 26S rRNA of a short 5'-end sequence possibly involved in transcription initiation and processing. // Curr. Genet. 1989. — V.15. — P.207−212.

108. Mann V., Mcintosh L., Theurer C., Hirschberg J. A new cytoplasmic male sterile genotype in the sugar beet Beta vulgaris L.: a molecular analysis. // Theor. Appl. Genet. -1989. V.78.-P.293−297.

109. Manna F. et al. The mitochondrial genome of Nicotiana plumbaginifolia. // Curr. Genet. 1985.-V.9.-P.411−415.

110. Marienfeld J.R., Unseld M., Brandt P., Brennicke A. Mosaic open reading frames in the Arabidopsis thaliana mitochondrial genome. // Biol. Chem. 1997. — V.378. — P.859−862.

111. Marienfeld J., Unseld M., Brennicke A. The mitochondrial genome of Arabidopsis is composed of both native and immigrant information. // Trends in Plant Sci. 1999. — V.4. P.495−502.

112. Martinez-Zapater J.M., Gil P., Capel J., Somerville C.R. Mutations at the Arabidopsis CHM locus promote rearrangements of the mitochondrial genome. // The Plant Cell -1992. V.4. — P.889−899.

113. Michaelis P. The investigation of plasmon segregation by the pattern analysis. // Nucleus. Calcutta. 1967. — V. l0. — P. 1−14.

114. Michaelis G., Maggouta F., Morchen M., Saumitou-Laprade P., Weber В., Weihe A. Molecular studies of CMS in Beta. // Adv. In Plant Breeding 1995. — V.18. — P.49−56.

115. Mikami Т., Harada Т., Kinoshita T. Heterogeneity of circular mitochondrial DNA molecules from sugar beet with normal and male sterile cytoplasms. // Curr. Genet. -1986. V. l0. — P.695−706.

116. Mikami Т., Kishima Y., Sugiura M., Kinoshita T. Organelle genome diversity in sugar beet with normal and different sources of male sterile cytoplasms. // Theor. Appl. Genet. 1985. — V.71. — P.166−171.

117. Mikami Т., Sugiura H., Kinoshita T. Molecular heterogeneity of mitochondrial and chloroplast DNAs from normal and male sterile cytoplasms of sugar beets. // Curr. Genet.- 1984. -V.8. -P.319−322.

118. Muise R.C., Hauswirth W.W. Selective DNA amplification regulates transcript levels in plant mitochondria. // Curr. Genet. 1995. — V.28. — P. l 13−121.

119. Mulligan R.M., Lau G.T., Walbot V. Numerous transcription initiation sites exist for the maize mitochondrial genes for subunit 9 of the ATP synthase and subunit 3 of cytochrome oxidase. // Proc. Natl. Acad. Sci. USA 1988. — V.85. — P.7998−8002.

120. Mulligan R.M., Walbot V. Gene expression and recombination in plant mitochondrial genomes. // Trends in Genet. 1986. — V.2. — P.263−266.

121. Mulligan R.M., Williams M.A., Shanahan M.T. RNA editing site recognition in higher plant mitochondria. // J. Hered. 1999. — V.90. — P.338−344.

122. Murai K. Factors responsible for levels of male sterility in photoperiod-sensitive cytoplasmic male sterile (PCMS) wheat lines. // Euphytica 2001. — V. l 17. — P. l 11−116.

123. Narayanan K.K. Organization of a 117-kb circular mitochondrial chromosome in IR36 rice. // Curr. Genet. 1993. — V.23. — P.248−254.

124. Negruk V.I., Eisner G.J., Redichkina T.D., Dumanskaya N.N., Cherny D.J., Alexandrov A.A., Shemyakin M.F., Butenko R.G. Diversity of Vicia faba circular mtDNA in whole plants and suspension cultures. // Theor. Appl. Genet. 1986. — У.12. -P.541−547.

125. Newton K.J., Winberg В., Yamato K., Lupoid S., Stern D.B. Evidence for a novel mitochondrial promoter preceding the cox2 gene of perennial teosintes. // EMBO J. -1995. V.14. — P.585−593.

126. Oard J.H., Dronovalli S. Rapid isolation of rice and maize DNA for analysis by random-primer PCR. // Plant Mol. Biol. Reporter 1992. — V.10. — P.236−241.

127. Oldenburg D.J., Bendich A.J. Size and structure of replicating mitochondrial DNA in cultured tobacco cells. // The Plant Cell 1996. — V.8. — P.447−461.

128. Owen F.V. Cytoplasmically inherited male sterility in sugar beet. // J. Agric. Res. -1945. V.71. — P.423−440.

129. Owen F.V. Mendelian male sterility in sugar beets. // Proc. Amer. Soc. Sugar Beet Technol. 1952. — V.7. — P.371−376.

130. Palmer J.D., Adams K.L., Cho Y., Parkinson C.L., Qiu Y.-L., Song K. Dynamic evolution of plant mitochondrial genomes: Mobile genes and introns and highly variable mutation rates. // Proc. Natl. Acad. Sci. USA 2000. — V.97. — P.6960−6966.

131. Palmer J.D., Herbon L.A. Plant mitochondrial DNA evolves rapidly in structure, but slowly in sequence. // J. Mol. Evol. 1988. — V.28. — P.87−97.

132. Phreaner C.G., Williams M.A., Mulligan R.M. Incomplete editing of rpsl2 transcripts results in the synthesis of polymorphic polypeptides in plant mitochondria. // The Plant Cell- 1996. -V.8.-P.107−117.

133. Powling A. Species of small DNA molecules found in mitochondria from sugarbeet with normal and sterile cytoplasms. // Mol. Gen. Genet. 1981. — V. 183. — P.82−84.

134. Pring D.R., Chen W., Tang H.V., Howad W., Kempken F. Interaction of mitochondrial RNA editing and nucleolytic processing in the restoration of male fertility in sorghum.//Curr. Genet. 1998. — Y.33. — P.429−436.

135. Pring D.R., Lonsdale D.M. Molecular biology of higher plant mitochondrial DNA. // Intern. Rev. Cytol. 1985. — V.97. — P. 1−46.

136. Pring D.R., Tang H.V., Howad W., Kempken F. A unique two-gene gametophytic male sterility system in sorghum involving a possible role of RNA editing in fertility restoration. // J. Hered. 1999. — V.90. — P.386−393.

137. Promega protocols and application guide. Second edition. © Copyright 1991, Pro-mega Corporation, pp.422.

138. Pruitt K.D., Hanson M.R. Cytochrome oxidase subunit II sequences in Petunia mitochondria: two intron-containing genes and an intron-less pseudogene associated with cytoplasmic male sterility. // Curr. Genet. 1989. — V. 16. — P.281 -291.

139. Ran Z., Michaelis G. Mapping of a chloroplast RLFP marker associated with the CMS cytoplasm of sugar beet (Beta vulgaris). // Theor. Appl. Genet. 1995. — V.91. -P.836−840.

140. Rapp W.D., Stern D.B. A conserved 11 nucleotide sequence contains an essential promoter element of the maize mitochondrial atpl gene. // EMBO J. 1992. — V.ll. -P.1065−1073.

141. Rathburn H.B., Hedgcoth C. A chimeric open reading frame in the 5'-flanking region of coxl mitochondrial DNA from cytoplasmic male-sterile wheat. // Plant Mol. Biol. -1991.-V.16.-P.909−912.

142. Rhoads D.M., Levings C.S., Siedow J.N. URF13, a ligand-gated, pore-forming receptor for Ttoxin in the inner membrane of cms-T mitochondria. // J. Bioenerg. Biomembr. 1995. — V.27. — P.437−445.

143. Robertson D.S. Characterization of mutator system in maize. // Mutation Res. 1978. — V.51.-P.21−28.

144. Rogers S.O., Bendich A.J. Extraction of DNA from milligram amounts of fresh, herbarium and mummified plant tissues. // Plant Mol. Biol. 1985. — V.5. — P.69−76.

145. Sakamoto W., Kondo H., Murata M., Motoyoshi F. Altered mitochondrial gene expression in a maternal distorted leaf mutant of Arabidopsis induced by chloroplast mutator. // The Plant Cell 1996. — V.8. — P.1377−1390.

146. Santoni S., Faivre-Rampant P., Moreau E., Berville A. Rapid control of purity for the cytoplasm of male-sterile seed stocks by means of a dot hybridization assay. // Molecular and Cellular Probes -1991. V.5. — P. l-9.

147. Sarria R., Janska H., Arrieta-Montiel M., Lyznik A., Mackenzie S.A. Two nuclear-directed means of suppressing a dominant mitochondrial mutation in common bean. // J. Hered. 1999. — V.90. — P.357−361.

148. Sarria R., Lyznik A., Vallejos C.E., Mackenzie S.A. A cytoplasmic male sterility-associated mitochondrial peptide in common bean is post-translationally regulated. // Plant Cell 1998. — V.10. — P.1217−1228.

149. Saumitou-Laprade P., Cuguen J., Vernet P. Cytoplasmic male sterility in plants: molecular evidence and the nucleocytoplasmic conflict. // Trends In Evol. 1994. — V.9. -P.431−435.

150. Schnable P. S., Wise R.P. The molecular basis of cytoplasmic male sterility and fertility restoration. // Trends in Plant Sci. 1998. — V.3. — P. 175−180.

151. Schuster W., Brennicke A. Interorganellar sequence transfer: plant mitochondrial DNA is nuclear, is plastid, is mitochondrial // Plant Science 1988. — V.54. — P.1−10.

152. Schuster W., Brennicke A. Conserved sequence elements at putative processing sites in plant mitochondria. // Curr. Genet. 1989. — V.15. — P.187−192.

153. Schuster W., Brennike A. The plant mitochondrial genome: physical structure, information content, RNA editing, and gene migration to the nucleus. // Annu. Rev. Plant Physiol. Plant Mol. Biol. 1994. — V.45. — P.61−78.

154. Senda M., Harada Т., Mikami Т., Sugiura M., Kinoshita T. Genomic organisation and sequence analysis of the cytochrome oxidase subunit II gene from normal and male-sterile mitochondria in sugar beet. // Curr. Genet. -1991. V. 19. — P. 175−181.

155. Senda M., Mikami Т., Kinoshita Т. The sugar beet mitochondrial gene for the ATPase alpha-subunit: sequence, transcription and rearrangements in cytoplasmic male-sterile plants. // Curr. Genet. 1993. — V.24. — P. 164−170.

156. Senda M., Onodera Y., Kinoshita Т., Mikami T. Mitochondrial gene variation and phylogenetic relationships in the genus Beta. // Theor Appl Genet 1995. — V.90. — P.914−919.

157. Shirzadegan M., Palmer J.D., Christey M., Earle E.D. Patterns of mitochondrial DNA instability in Brassica campestris cultured cells. // Plant Mol. Biol. 1991. — V.16. — P.21−37.

158. Singh M., Brown G.G. Suppression of cytoplasmic male sterility by nuclear genes alters expression of a novel mitochondrial gene region. // The Plant Cell 1991. — V.3. -P.1349−1362.

159. Small I.D., Isaac P.G., Leaver C.J. Stoichiometric differences in DNA molecules containing the atpA gene suggest mechanisms for the generation of mitochondrial genome diversity in maize. // EMBO J. 1987. — V.6. — P.865−869.

160. Small I., Suffolk R. and Leaver C.J. Evolution of plant mitochondrial genomes via substoichiometric intermediates. // Cell 1989. — V.58. — P.69−76.

161. Smart C.J., Moneger F., Leaver C.J. Cell-specific regulation of gene expression in mitochondria during anther development in sunflower. // The Plant Cell 1994. — V.6. -P.811−825.

162. Smith G.A., Gaskill J.O. Registration of six sugar beet germplasm lines. Reg. No. GP 42−47. // Cr.Sci. 1979. — V. 19. — P. 131.

163. Song J.S., Hedgcoth C. A chimeric gene (orf256) is expressed as protein only in cytoplasmic male-sterile lines of wheat. // Plant Mol. Biol. 1994. — V.26. — P.535−539.

164. Spark S., Dale R.M.K. Characterisation of 3H-labeled supercoiled mitochondrial DNA from tobacco suspension culture cells. // Mol. Gen. Genet. 1980. — V.180. — P.351−355.

165. Sper-Whitis G.L., Moody J.L., Vaughn J.C. Universality of mitochondrial RNA editing in cytiochrome-c oxidase subunit I (coxl) among the land plants. // Biochim. Biophys. Acta 1996. — V.1307. — P.301−308.

166. Struglics A., Fredlund K.M., Konstantinov Y.M., Allen J.F., M0ller I.M. Protein phosphorylation/dephosphorylation in the inner membrane of potato tuber mitochondria. // FEBS Lett. 2000. — V.475. — P.213−217.

167. Tadege M., Kuhlemeier C. Aerobic fermentation during tobacco pollen development. // Plant Mol. Biol. 1997. — V.35. — P.343−354.

168. Tang H.V., Chang R., Pring D.R. Cosegregation of single genes associated with fertility restoration and transcript processing of sorghum mitochondrial orf 107 and urf209. // Genetics 1998. — V.150. — P.383−391.

169. Thomas C.M. Sugarbeet minicircular mitochondrial DNAs: high-resolution transcript mapping, transcript abundance and copy number determination. // Mol. Gen. Genet. -1992. V.234. — P.457−465.

170. Thorsness P.E. Structural dynamics of the mitochondrial compartment. // Mutatuon Research 1992. — V.275. — P.237−241.

171. Thorsness P.E., Weber E.R. Escape and migration of nucleic acids between chloro-plasts, mitochondria, and the nucleus. // Int. Rev. Cytol. 1996. — V. l65. — P.207−234.

172. Unseld M., Marienfeld J.R., Brandt P., Brennicke A. The mitochondrial genome of Arabidopsis thaliana contains 57 genes in 366,924 nucleotides. // Nat. Genet. 1997. -V.15. — P.57−61.

173. Vogelstein В., Gillespie D. Preparative and analytical purification of DNA from agarose. // Proc. Natl. Acad. Sci. USA 1979. — V.76. — P.615.

174. Walker J.M. (Edited by) Methods in Moleculag Biology. Volume2. Nucleic Acids. © 1984 The Humana Press Inc., Crescent Manor, PO Box 2148, Clifton, NJ 7 015, pp.375.

175. Ward B.L., Anderson R.S., Bendich A.J. The size of the mitochondrial genome is large and variable in a famile of plants (Cucurbitaceae). // Cell 1981. — V.25, — P.793−803.

176. Weihe A., Hedtke В., Borner T. Cloning and characterization of a cDNA encoding a bacteriophage-type RNA polymerase from the higher plant Chenopodium album. // Nucl. Acids Res. 1997. — V.25. — P.2319−2325.

177. Weihe A., Meixner M., Wolowczyk В., Melzer R., Borner T. Rapid hybridization-based assays for identification by DNA probes of male-sterile and male-fertile cytoplasms of the sugar beet Beta vulgaris L. // Theor. Appl. Genet. 1991. — V.81. — P.819−824.

178. Wen L., Chase C.D. Pleiotropic effects of a nuclear restorer-of-fertility locus on mitochondrial transcripts in male-fertile and S male-sterile maize. // Curr. Genet. 1999. -V.35. — P.521−526.

179. Wiesenberger G., Waldherr M., Schweyen R.J. The nuclear gene MRS2 is essential for the excision of group II introns from yeast mitochondrial transcripts in vivo. // J. Biol. Chem. 1992. — V.267. — P.6963−6969.

180. Williams M.A., Tallakson W.A., Phreaner C.G., Mulligan R.M. Editing and translation of ribosomal protein S13 transcripts: unedited translation products are not detectable in maize mitochondria. // Curr. Genet. 1998. — V.34. — P.221−226.

181. Wise R.P., Gobelman-Werner K., Pei D., Dill C.L., Schnable P. S. Mitochondrial transcript processing and restoration of male fetility in T-cytoplasm maize. // J. Hered. -1999. V.90. — P.380−385.

182. Xue Y., Collin S., Davies D.R., Thomas C.M. Differential screening of mitochondrial cDNA libraries from male-sterile and male-fertile sugar beet reveals genome rearrangements at atpA and atp6 loci. // Plant Mol. Biol. 1994. — V.25. — P.91−103.

183. Zabala G., Gabay-Laughnan S., Laughnan J.R. The nuclear gene Rf3 affects the expression of the mitochondrial chimeric sequence R implicated in S-type male sterility in maize. // Genetics 1997. — V.147. — P.847−860.

184. Zanlungo S., Quinones V., Moenne A., Holuigue L., Jordana X. Splicing and editing of rpslO transcripts in potato mitochondria. // Curr. Genet. 1995. — V.27. — P.565−571.

185. Zhao R., Dielen V., Kinet J.-M., Boutry M. Cosuppression of a plasma membrane H±ATPase isoform impairs sucrose translocation, stomatal opening, plant growth, and male fertility. // The Plant Cell 2000. — V. 12. — P.535−546.